Merlinus Ambrosius étant revenu de l'Entre-deux-mondes, il est nommé directeur de Poudlard. Pour sa seconde année à Poudlard, James y trouve cette fois sa cousine Rose Weasley et son jeune frère Albus. Mais aussi Scorpius Malefoy. Albus et Scorpius se haïssent à première vue, et ils sont chacun envoyés dans une maison différente. A travers eux, Serpentard et Gryffondor sont une fois de plus en compétition. James éprouve des sentiments ambivalents en voyant les succès de son frère : Albus est le portrait d’Harry, et James a toujours du mal à croire à ses propres talents.

Il aura pourtant une année incroyablement mouvementée, avec la malédiction du Gardien de l’Entre-deux-mondes –   une sorte de super-Détraqueur ; une conspiration datant de vingt ans basée sur la lignée de Voldemort ; et la recherche de la balise-pierre, le seul moyen d'empêcher le Gardien d'atteindre son but ultime. James se retrouvera même aspiré dans le passé où il aura une confrontation brève mais violente avec Salazar Serpentard. L’ancien sorcier projette de convoquer le Gardien pour permettre aux Sangs-pur de trouver leur juste place...